La historia inicia años después de la primera película, Jake sigue en el papel de líder y a la vez cumple el rol de padre, pero la paz del planeta se ve interrumpida con la llegada de una misteriosa nave, muy diferente a la de los humanos. Estas parecen ser tecnorganicas y suelta un líquido purpura que modifica al ambiente. Volviendo toxico el aire para los nativos.
De ellas salen unos seres humanoides que respiran las toxinas que han soltado por el aire. Rápidamente los Navi organizan una defensa contra los invasores. Ninguno de los dos bandos parece estar abierto al diálogo.
Mientras esto ocurre, la hija menor de Jake, Tuk, al conectarse con Eywa, contacta un ser desconocido que se presenta como: Sigh pero del que solo ve su alma. Luego de varias batallas en las que se ve que, aunque los Na'vi logran imponerse por la estrategia y el apoyo de la naturaleza, los invasores con su salvajismo en el combate y las enfermedades que generan las toxinas de sus cuerpos logran mantenerse como una amenaza latente. Aparte pareciera que una de las bases del enemigo está siendo protegida por el propio planeta.
Lo prolongado que está resultando la guerra ya parece afectar a Jake, que está generando un odio irracional a estos nuevos enemigos, descartando cualquier oportunidad de entablar dialogo.
Un día Tuk siente energía conocida y sale disparada al bosque, encontrándose un grupo de reconocimiento de los invasores. Antes de poder hacer algo es capturada y usada como cebo para atrapar a Jake. Objetivo que logran con mucha dificultad.
Son llevados a la base de estos seres. Ahí, Tuk se encuentra con Sigh y no es la unica revelación, ya que resulta ser que estos seres son humanos o lo que quedo de ellos. A través de flashbacks vemos que la tierra libero un líquido similar al Ubnotanion, este género mutaciones tanto en animales como en personas, volviéndolas más fuertes, pero también que no estuvieran en sus cávales. Intentaron curarlos con el mineral original, esto no solo los hizo volver en sí, sino que diversifico la mutación y causo que la gente normal no pudiera respirar a no ser que tomaran un poco del líquido que causo todo. Luego de esto la tierra se volvió inabitable y partieron a pandora. Ademas Sigh es el último humano nacido en la tierra y creen que por eso Pandora lo protege. Saber esto, convivir con grupos de estos humanos que realmente solo quieren paz (creando una versión del gas que no daña a los Navi) y ver la amistad de su hija con Sigh, hace que Jake se replantee su rabia y busque una solución pacífica. Esto lo lleva a enterarse que algunos son encerrados por los lideres por haber buscado el dialogo, los busca. Con su ayuda y los miembros de su clan en el exterior logran sincronizar un ataque espectacular. Después de la batalla, los humanos más pacíficos son invitados a vivir con ellos en la tribu.
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